Već u 13. stoljeću, prema svjedočanstvu zadarskog povjesničara Karla F. Bianchinija, postojala je u Zadru škola za mlade klerike. Međutim, prema smjernicama Tridentinskog sabora, prvo je zadarsko sjemenište otvorio 1670. godine na suprotnoj strani katedrale sv. Stošije nadbiskup Bernardo Florio, rođeni Mlečanin, ali samo za gradske sinove. Spremalo je svećenike “latinaše” za rad u gradskim župama.
Budući da hrvatski sinovi sa sela nisu imali pristupa u Florijevo Sjemenište, osjećao se manjak navjestitelja Radosne vijesti među pukom Ravnih Kotara, na otocima u samoj okolici zadarskoj. Toj gorućoj potrebi doskočio je naš hrvatski sin iz Perasta Vicko Zmajević, koji je obnašao dužnost zadarskog nadbiskupa od 1713. do 1745., podigavši uz samu katedralu novo Sjemenište – Seminarium Illyricum – nije bilo odmah otvoreno zbog nesigurnosti njegova uzdržavanja i skore smrti njegova utemeljitelja. Svečano ga je otvorio Zmajevićev nasljednik, nadbiskup Mate Karaman, 1. svibnja 1748. kao dijecezansko Sjemenište “per clero della campagna” – da bi odgajao svećenike koji će svome vjernom narodu prenositi Božju poruku hrvatskim narodnim jezikom preko staroslavenskog glagoljaškog bogoslužja.
Padom Mletačke republike 1797. mletačku vlast u primorskoj Hrvatskoj zamijeni austrijska. Ona glagoljaško Zmajevićevo sjemenište već 1821. pretvori u središnje Bogoslovsko sjemenište za područje čitave Dalmacije. Nakon desetogodišnjeg rada hrvatski je jezik u toj ustanovi zamijenjen latinskim. I tako u zgradi Zmajevićeva središta iščeznu hrvatsko Sjemenište, a prevlada latinsko Bogoslovsko sjemenište – Seminarium theologicum latinum.
Budući da tako hrvatski sinovi sa sela ostadoše bez svoga malog sjemeništa i uvjeta za školovanje, osnovaše zadarski nadbiskupi “Zmajevićevu nakladu” koja je omogućavala hrvatskoj mladeži pohađanje humanističke škole u grade. Smještaj u privatnim kućama bio je skup i nezgodan pa nadbiskup J. Novak 1839. otvori malo dijecezansko sjemenište “Zmajević” u privatnoj zgradi sv. Dimitrija. Pitomaca je bilo 30 – 40 i spočetka su pohađali vanjsku školu. Nakon dviju seoba – u konvikt sv. Krševana i obližnju osnovnu školu – zavod i školu preuzeše oci isusovci 1865. godine. I kada je već poslije dvije godine (18. kolovoza 1867.) na mjestu nekadašnjega Florijeva sjemeništa Austrija podigla novu zgradu Bogoslovskog sjemeništa, nad čijim ulaznim vratima i danas stoji natpis “Seminarium theologicum”, moglo je dječačko sjemenište Zadarske nadbiskupije preseliti u svoju već 120 godina staru Zmajevićevu zgradu.
Poslije odlaska oo. isusovaca iz Zadra 1893. godine, učenici Sjemeništa počeše pohađati vanjsku gimnaziju. Najprije talijansku, a potom hrvatsku od 1897. kad je u Zadru osnovana Hrvatska gimnazija. Međutim, poslije prvoga svjetskog rata Rapalskim ugovorom od 12. studenoga 1920. godine naš Zadar je anektiran Italiji, a Hrvatska. gimnazija ukinuta. Talijani su do 1943. i dječačko i bogoslovno sjemenište vodili na talijanskom nastavnom jeziku. Tada zbog bombardiranja grada preseliše Sjemenište u Veli Lošinj do 1948. kada je zgrada predana jugoslavenskim vlastima.
Zanimljivo je da je povijesna zgrada Zmajevićeva sjemeništa za teških ratnih bombardiranja Zadra 1943. – 1944. ostala neoštećena. Uz nju su se bile sklonile benediktinke iz samostana sv. Marije koji je za bombardiranja 1944. bio do temelja razoren. Tu su ostale do obnove svog matičnog samostana 1970. godine. Dakle, dugih 26 godina.
Zauzetošću nadbiskupa Marijana Oblaka zgrada Zmajevićeva sjemeništa temeljno je obnovljena i u njoj je otvoren Svećenički dom “Zmajević”, 1976., a služi dijelom i u pastoralne svrhe.
Zgrada centralnoga Bogoslovskoga sjemeništa bila je u Drugom svjetskom ratu dosta oštećena od direktnih pogodaka bombi. Zbog teškoća u nabavci građevinskog materijala radovi se na popravku otegoše do 1949. godine.
I dok su oni još bili u toku, generalni vikar Nadbiskupije prof. Mate Garković, otvori 17. siječnja 1949. u stogodišnjoj zgradi bivšega Bogoslovskog sjemeništa dječačko Nadbiskupsko sjemenište “Zmajević” sa klasičnom gimnazijom. Prvim rektorom obnovljenog sjemeništa bio je svećenik Josip Bobić, a prvim direktorom škole dr. o. Vjenceslav Bandera, franjevac zadarske Provincije sv. Jeronima.
Već četrdeset godina u Zmajevićevu sjemeništu buja duhovni i intelektualni život. Prve školske godine bio je otvoren samo prvi razred sa 40 učenika. Najviše se učenika našlo u zadarskom sjemeništu “Zmajević” školske godine 1958./59. – 185 učenika. Od toga je bilo više mariborskih (25) negoli zadarskih (24) učenika. U zajednicu sjemeništa i njegovu gimnaziju slali su proteklih četrdeset godina svoj svećenički pomladak ove biskupije i redovničke zajednice: šibenska, hvarska, mariborska, salezijanska družba, franjevci zadarske i hercegovačke provincije, franjevci provincije trećoredaca-glagoljaša, a kasnije sarajevska i banjalučka biskupija. Samo pojedine učenike slale su u Zadar neredovito riječko-senjska i krčka biskupija, oci benediktinci i trapisti. Tako je već od početka svoga obnovljenog djelovanja Sjemenište otvorilo svoja vrata i drugim biskupijama i praktično postalo interedijecezanskim.
Na početku Domovinskog rata, od 18.01.1992. Nadbiskupsko sjemenište „Zmajević“ privremeno je radilo (dvije šk. godine 1991/2 i 1992/3.) u zgradi sjemeništa u Pazinu. U lipnju 1993. vratilo se u obnovljenu zgradu u Zadar. U novije vrijeme sjemenište pohađaju kandidati Zadarske nadbiskupije i Riječke metropolije te sjemeništarci Mostarsko-duvanjske i Trebinjsko–mrkanske biskupije
Godine 2005. Nadbiskupska klasična gimnazija s pravom javnosti preselila se u novosagrađenu zgradu i promijenila je naziv u «Klasična gimnazija Ivana Pavla II.»
Kroz kolektiv profesorskog zbora prodefiliralo je do sada više od 130 profesora, podjednako svećenika i laika. Svi su oni s mnogo revnosti i ljubavi prenosili plodove svoga srca i uma na mladi naraštaj. Osposobili su za polaganje završnog ispita zrelosti kroz proteklo 40-godišnje razdoblje blizu tisuću maturanata koji nastaviše svoje školovanje na visokim školama i fakultetima širom Domovine.
Na čelu Sjemeništa odvažno i strpljivo, u prečesto teškim uvjetima našli su se: prvih 15 godina franjevac zadarske Provincije sv. Jeronima o. Vjekoslav Bandera (1949.-1964.); don Josip Bobić (1947.-1957.); don Josip Tkalec (1957.-1958.); mons. Marijan Oblak (1958.-1963. i 1964.-1968.); don Ivan Zorica (1963.-1964.); don Tomislav Bondulić (1968.-1970.); mons. Ivan Prenđa (1970. do 1992.); mons. Joso Kokić od 1992. do 2001., don Zdravko Katuša (2001.-2004.), don Marinko Duvnjak (2004.-2006.); don Marino Ninčević (2006.-2010.); don Čedomil Šupraha (2010.-2016.); don Roland Jelić (2017.-2021.); don Ante Dražina (2016.-2017. i 2021.-…).